1950 vermachte der Regensburger Paul Fetzer der evangelischen Kirche ein Wohnhaus in der Augsburger Straße. 1952 erfolgte der Umbau des Wohnhauses zu einer Kirche mit Mesnerwohnhaus und Kindergarten. Am 1. Januar 1956 wurde die Kirchengemeinde St. Johannes aus der Pfarrei Dreieinigkeitskirche/Obere Stadt ausgegliedert. Bis zum Abbruch des Kirchengebäudes 1991 war die Johanneskirche die einzige noch existente Notkirche der Nachkriegszeit in Regensburg. Am Standort der Vorgängerkirche wurde 1993 nach Plänen des Architekten Theodor Hugues aus München das heutige Gemeindezentrum St. Johannes errichtet.